Una aproximación multigenes para identificar a las especies de alacranes (Arachnida: Scorpiones) de Colima, México, con cometarios sobre la diversidad de sus venenos

Autores/as

  • Edmundo González-Santillán IBUNAM https://orcid.org/0000-0003-1340-068X
  • Laura L. Valdez-Velázquez Universidad de Colima https://orcid.org/0000-0001-8474-1495
  • Ofelia Delgado-Hernández Instituto Francisco Possenti
  • Jimena I. Cid-Uribe Instituto de Biotecnología, Universidad Nacional Autónoma de México
  • María Teresa Romero-Gutiérrez Departamento de Ciencias Computacionales, Centro Universitario de Ciencias Exactas e Ingenierías, Universidad de Guadalajara, Guadalajara, Jalisco México
  • Lourival D. Possani Universidad Nacional Autónoma de México

DOI:

https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2024.95.5373

Palabras clave:

Código de barras, Holotipo, Importancia médica, Microendémico, Especie nueva, Grupo de especies, Sustrato-especialista

Resumen

La diversidad de especies de alacranes de Colima se investigó utilizando una aproximación multigenes. Del trabajo de campo se obtuvieron 34 lotes de alacranes que fueron analizados con los marcadores 12S rDNA, 16S rDNA, COI, y 28S rDNA. La comparación con trabajos de filogenia previos nos permitió confirmar la monofilia de las familias Buthidae y Vaejovidae, de algunos grupos de especies y géneros. Encontramos 11 especies de alacranes descritas, 3 putativamente nuevas de Centruroides, 1 de Mesomexovis y 1 de Vaejovis. También obtuvimos evidencia de que Centruroides elegans, C. infamatus y C. limpidus no están distribuidos en Colima, como se registró en trabajos anteriores. Reportamos 7 especies genéticamente distintas y de importancia médica para Colima. Usamos la base de datos del InDRE (Instituto de Diagnóstico y Referencia Epidemiológicos) que contiene puntos georreferenciados de alacranes para estimar la distribución de las especies que recolectamos en el campo. Finalmente, discutimos desde una perspectiva biogeográfica, ecológica y de importancia médica las 14 especies de alacranes que reportamos para Colima.

Citas

Almaaytah, A., & Albalas, Q. (2014). Scorpion venom peptides with no disulfide bridges: a review. Peptides, 51, 35−45. https://doi.org/10.1016/j.peptides.2013.10.021

Baldazo-Monsivaiz, J. G., Ponce-Saavedra, J., & Flores-Moreno, M. (2012). Los alacranes (Arachnida: Scorpionida) de importancia médica del estado de Guerrero, México. Dugesiana, 19, 143−150.

Baldazo-Monsivaiz, J. G., Teruel, R., Cortés-Guzmán, A. J., & Canché-Aguilar, I. (2017). Los escorpiones (Arachnida: Scorpiones) del municipio de Chilpancingo de los Bravo, estado de Guerrero, México Entomología Mexicana, 4, 21−27.

Baldazo-Monsivaiz, J. G., Teruel, R., Cortés-Guzmán, A. J., Sánchez-Arriaga, J., López-Flores, M., Reyes-Castelán, A. et al. (2016). Los escorpiones (Arachnida: Scorpiones) del municipio de Taxco de Alarcón, del estado de Guerrero, México. Entomología Mexicana, 3, 75−80.

Bolaños, L. M., Rosenblueth, M., de Lara, A. M., Migueles-Lozano, A., Gil-Aguillón, C., Mateo-Estrada, V. et al. (2019). Cophylogenetic analysis suggests cospeciation between the Scorpion Mycoplasma Clade symbionts and their hosts. Plos One, 14, e0209588 https://doi.org/10.1371/journal.pone.0209588

Brito, G., & Borges, A. (2015). A checklist of the scorpions of Ecuador (Arachnida: Scorpiones), with notes on the distribution and medical significance of some species. Journal of Venomous Animals and Toxins Including Tropical Diseases, 21, 1–23. https://doi.org/10.1186%2Fs40409-015-0023-x

Cao, Z., Di, Z., Wu, Y., & Li, W. (2014). Overview of scorpion species from China and their toxins. Toxins, 6, 796–815. https://doi.org/10.3390/toxins6030796

Cid-Uribe, J. I., Meneses E. P., Batista, C. V. F., Ortiz, E., & Possani, L. D. (2019). Dissecting toxicity: The venom gland transcriptome and the venom proteome of the highly venomous scorpion Centruroides limpidus (Karsch, 1879). Toxins, 247, 1−21. https://doi.org/10.3390/toxins11050247

Contreras-Félix, G. A., & Francke, O. F. (2019). Taxonomic revision of the “mexicanus” group of the genus Vaejovis C. L. Koch, 1836 (Scorpiones: Vaejovidae). Zootaxa, 4596, 1−100. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4596.1.1

Contreras-Félix, G. A., del Pozo, O. G., & Navarrete-Heredia, J. L. (2023). A new species of Vaejovis from the mountains of west Mexico (Scorpiones: Vaejovidae). Dugesiana, 30, 229−245. https://doi.org/10.32870/dugesiana.v30i2.7306

Chávez-Samayoa, F., Díaz-Plascencia, J. E., & González-Santillán, E. (2022). Two new species of Vaejovis (Scorpiones: Vaejovidae) belonging to the mexicanus group from Aguascalientes, Mexico, with comments on the homology and function of the hemispermatophore. Zoologischer Anzeiger, 298, 148–169. https://doi.org/10.1016/j.jcz.2022.04.005

Chowell, G., Díaz-Dueñas, P., Bustos-Saldaña, R., Alemán-Mireles, A., & Fet, V. (2006). Epidemiological and clinical characteristics of scorpionism in Colima, Mexico (2000-2001). Toxicon, 47, 753–758. https://doi.org/10.1016/j.toxicon.2006.02.004

Esposito, L. A., & Prendini, L. (2019). Island ancestors and New World biogeography: a case study from the scorpions (Buthidae: Centruroidinae). Scientific Reports, 9, 3500. https://doi.org/10.1038/s41598-018-33754-8

Fet, V., Graham, M. R., Blagoev, G., Karataş, A., & Karataş, A. (2016). DNA barcoding indicates hidden diversity of Euscorpius (Scorpiones: Euscorpiidae) in Turkey. Euscorpius, 216, 1–13.

Fet, V., Graham, M. R., Webber, M. M., & Blagoev, G. (2014). Two new species of Euscorpius (Scorpiones: Euscorpiidae) from Bulgaria, Serbia, and Greece. Zootaxa, 3894, 83–105. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3894.1.7

Fet, V., & Lowe G. (2000). Family Buthidae C. L: Koch, 1837. In V. Fet, W. D. Sissom, G. Lowe, & M. E. Braunwalder (Eds.), Catalog of the scorpions of the World (1758–1998) (pp. 54–286). New York: New York Entomological Society.

Folmer, O., Black, M., Hoeh, W., Lutz, R., & Vrijenhoek, R. (1994). DNA primers for amplification of mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I from diverse metazoan invertebrates. Molecular Marine Biology and Biotechnology, 3, 294–299.

García-Guerrero, I. A., Cárcamo-Noriega, E., Gómez-Lagunas, F., González-Santillán, E., Zamudio, F. Z., Gurrola, G. B. et al. (2020). Biochemical characterization of the venom from the Mexican scorpion Centruroides ornatus, a dangerous species to humans. Toxicon, 15, 27–38. https://doi.org/10.1016/j.toxicon.2019.11.004

García-Villalvazo, P. E., Jiménez-Vargas, J. M., Lino-López, G. J., Meneses, E. P., Bermúdez-Guzmán, M. J., Barajas-Saucedo, C. E. et al. (2023). Unveiling the protein components of the secretory-venom gland and venom of the scorpion Centruroides possanii (Buthidae) through omic technologies. Toxins, 15, 1–20. https://doi.org/10.3390/toxins15080498

Goodman, A. M., Prendini, L., & Esposito, L. A. (2021). Systematics of the arboreal Neotropical ‘thorellii’ clade of Centruroides bark scorpions (Buthidae) and the efficacy of mini-barcodes for museum specimens. Diversity, 13, 441. https://doi.org/10.3390/d13090441

Goodman, A. M., Prendini, L., Francke, O. F., & Esposito, L. A. (2021). Systematic revision of the arboreal neotropical “thorellii” clade of Centruroides Marx, 1890, bark scorpions (Buthidae C. L. Koch, 1837) with descriptions of six new species. Bulletin of the American Museum of Natural History, 452, 1–92.

González-Santillán, E. (2004). Diversidad, taxonomía y hábitat de alacranes. In A. N. García, & R. Ayala (Eds.), Artrópodos de Chamela (pp. 25–35). México D.F.: Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México.

González-Santillán, E., Galán-Sánchez, M. A., & Valdez-Velázquez, L. L. (2019). A new species of Centruroides (Scorpiones, Buthidae) from Colima, Mexico. Comptes Rendus Biologies, 342, 9–10. https://doi.org/10.1016/j.crvi.2019.10.002

González-Santillán, E., & Possani, L. D. (2018). North American scorpion species of public health importance with a reappraisal of historical epidemiology. Acta Tropica, 187, 264–274. https://doi.org/10.1016/j.actatropica.2018.08.002

González-Santillán, E., & Prendini, L. (2013). Redefinition and generic revision of the North American vaejovid scorpion subfamily Syntropinae Kraepelin, 1905, with descriptions of six new genera. Bulletin of the American Museum of Natural History, 382, 1–71.

González-Santillán, E., & Prendini, L. (2015). Phylogeny of the North American vaejovid scorpion subfamily Syntropinae Kraepelin, 1905, based on morphology, mitochondrial and nuclear DNA. Cladistics, 31, 341–405. https://doi.org/10.1111/cla.12091

González-Santillán, E., & Prendini, L. (2018). Systematic revision of the North American Syntropine Vaejovid scorpion genera Balsateres, Kuarapu, and Thorellius, with descriptions of three new species. Bulletin of the American Museum of Natural History, 420, 1–81. https://doi.org/10.1206/0003-0090-420.1.1

Hoang, D. T., Chernomor, O., Haeseler, A. von, Minh, B. Q., & Vinh, L. S. (2018) UFBoot2: Improving the ultrafast bootstrap approximation. Molecular Biology and Evolution, 35, 518–522. https://doi.org/10.1093/molbev/msx281

Hoffmann, C. C. (1932). Monografías para la entomología médica de México. Monografía Núm. 2. Los scorpiones de Mexico. Segunda parte, Buthidae. Anales del Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, 3, 243–361.

Huerta-Jiménez, H. (2018). Actualización de la Colección de Artrópodos con importancia médica (CAIM), Laboratorio de Entomología, InDRE. Version 1.5. Comisión Nacional para el Conocimiento y uso de la Biodiversidad.

Ibarra-Vega, R., Jiménez-Vargas, J. M., Pineda-Contreras, A., Martínez-Martínez, F. J., Barajas-Saucedo, C. E., García-Ortega, H. et al. (2023). Indolealkylamines in the venom of the scorpion Thorellius intrepidus. Toxicon, 233, 107232. https://doi.org/10.1016/j.toxicon.2023.107232

Jarvis, A., Reuter, H. I., Nelson, A. & Guevara, E. (2008). Hole-filled seamless SRTM data V4, International Centre for Tropical Agriculture (CIAT), available from http://srtm.csi.cgiar.org.

Kalyaanamoorthy, S., Minh, B. Q., Wong, T. K. F., Haeseler, A. von, & Jermiin, L. S. (2017). ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates. Nature Methods, 14, 587–589. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285

Katoh, K., Rozewicki, J., & Yamada, K. D. (2019). MAFFT online service: multiple sequence alignment, interactive sequence choice and visualization, Briefings in Bioinformatics, 20, 1160–1166. https://doi.org/10.1093/bib/bbx108

Kocher, T. D., Thomas, W. K., Meyer, A., Edwards, S. V., Paabo, S., Villablanca, F. X. et al. (1989). Dynamics of mitochondrial DNA evolution in animals: amplification and sequencing with conserved primers. Proceedings of the National Academy of Sciences, 86, 6196–6200. https://doi.org/10.1073%2Fpnas.86.16.6196

Kuraku, S., Zmasek, C. M., Nishimura, O., & Katoh, K. (2013). aLeaves facilitates on-demand exploration of metazoan gene family trees on MAFFT sequence alignment server with enhanced interactivity, Nucleic Acids Research, 41, W22–W28. https://doi.org/10.1093/nar/gkt389

López-Granados, J. (2019). Análisis filogenético del complejo de especies occidentalis del género Mesomexovis González-Santillán y Prendini, 2013 (Scorpiones: Vaejovidae) basado en evidencia morfológica (Tesis). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. CDMX.

Lourenço, W. R., & Sissom, W. D. (2000). Scorpiones. In B. J. Llorente, E. González, & N. Papavero (Eds.), Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: hacia una síntesis de su conocimiento (pp. 115–135). Ciudad de México: Universidad Nacional Autónoma de México.

Maddison, W. P., & Maddison, D. R. (2023). Mesquite: a modular system for evolutionary analysis. Version 3.81. http://www.mesquiteproject.org

Martin, B. M., Carbone, E., Yatani, A., Brown, A. M., Ramírez, A. N., Gurrola, G. B. et al. (1998). Amino acid sequence and physiological characterization of toxins from the venom of the scorpion Centruroides limpidus tecomanus Hoffmann. Toxicon, 26, 785–94. https://doi.org/10.1016/0041-0101(88)90319-4

Mendoza, J., & Francke, O. (2017). Systematic revision of Brachypelma red-kneed tarantulas (Araneae: Theraphosidae), and the use of DNA barcodes to assist in the identification and conservation of CITES-listed species. Invertebrate Systematics, 31, 157–179. https://doi.org/10.1071/IS16023

Minh, B. Q., Hahn, M. W., & Lanfear, R. (2020). New methods to calculate concordance factors for phylogenomic datasets. Molecular Biology and Evolution, 37, 2727–2733. https://doi.org/10.1093/molbev/msaa106

Morrone, J. (2019). Regionalización biogeográfica y evolución biótica de México: encrucijada de la biodiversidad del Nuevo Mundo. Revista Mexicana de Biodiversidad, 90, e902980. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2019.90.2980

Morrone, J., Escalante, T., & Rodríguez-Tapia, G. (2017). Mexican biogeographic provinces: map and shapefiles. Zootaxa, 4277, 277–279. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4277.2.8

Nguyen, L. T., Schmidt, H. A., Haeseler, A. von, & Minh, B. Q. (2015). IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum likelihood phylogenies. Molecular Biology and Evolution, 32, 268–274. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300

Nunn, G. B., Theisen, B. F., Chirstensen, B., & Arctander, P. (1996). Simplicity-correlated size growth of the nuclear 28S ribosomal RNA D3 expansion segment in the crustacean order Isopoda. Journal of Molecular Evolution, 42, 211–223. https://doi.org/10.1007/bf02198847

Podnar, M., Grbac, I., Tvrtković, N., Hörweg, C., & Haring, E. (2021). Hidden diversity, ancient divergences, and tentative Pleistocene microrefugia of European scorpions (Euscorpiidae: Euscorpiinae) in the eastern Adriatic region. Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research, 59, 1824–1849. https://doi.org/10.1111/jzs.12562

Ponce-Saavedra, J., & Francke, O. F. (2013). Clave para la identificación de especies de alacranes del género Centruroides Marx 1890 (Scorpiones: Buthidae) en el Centro Occidente de México. Biológicas, 15, 52–62.

Ponce-Saavedra, J. y Francke, O. F. (2019). Una especie nueva de alacrán del género Centruroides (Scorpiones: Buthidae) del noroeste de México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 90, e902660.

Ponce-Saavedra, J., Francke, O. F., Cano-Camacho, H., & Hernández-Calderón, E. (2009). Evidencias morfológicas y moleculares que validan como especie a Centruroides tecomanus (Scorpiones, Buthidae). Revista Mexicana de Biodiversidad, 80, 71–84. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2009.001.585

Ponce-Saavedra, J., Francke, O. F., Quijano-Ravell, A. F., & Santillán, R. C. (2016). Alacranes (Arachnida: Scorpiones) de importancia para la salud pública de México. Folia Entomológica Mexicana, 2, 45–70.

Ponce-Saavedra, J., Jiménez, M. L., Quijano-Ravell, A. F., Vargas-Sandoval, M., Chamé-Vázquez, D., Palacios-Cardiel, C. et al. (2023). The Fauna of Arachnids in the Anthropocene of Mexico, Chapter 2 (pp. 18–39) In R. W. Jones, C. P. Ornelas-García, R. Pineda-López, & F. Álvarez (Eds.), Mexican fauna in the Anthropocene. Cham, Switzerland: Springer. https://doi.org/10.1007/978-3-031-17277-9

Ponce-Saavedra, J., Linares-Guillén, J. W., & Quijano-Ravell, A. F. (2022). Una nueva especie de alacrán del género Centruroides Marx (Scorpiones: Buthidae) de la costa Noroeste de México. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), 38, 1–24. https://doi.org/10.21829/azm.2022.3812517

Ponce-Saavedra, J., Quijano-Ravell, A. F., Teruel, R., & Francke, O. F. (2015). Redescription of Centruroides ornatus Pocock, 1902 (Scorpiones: Buthidae), a montane scorpion from Central Mexico. Revista Ibérica de Aracnología, 27, 81–89.

Prendini, L., Weygoldt, P., & Wheeler, W. C. (2005). Systematics of the Damon variegatus group of African whip spiders (Chelicerata: Amblypygi): evidence from behaviour, morphology and DNA. Organisms Diversity & Evolution, 5, 203–236. https://doi.org/10.1016/j.ode.2004.12.004

Quijano-Ravell, A. F., De Armas, L. F., Francke, O. F., & Ponce-Saavedra, J. (2019). A new species of the genus Centruroides Marx (Scorpiones, Buthidae) from western Michoacán state, México using molecular and morphological evidence. Zookeys, 859, 31–48. https://doi.org/10.3897/zookeys.859.33069

Quijano-Ravell, A. F., Ponce-Saavedra, J., Francke, O. F., & Villaseñor-Ramos. M. A. (2010). Nuevos registros y distribución actualizada de Centruroides tecomanus Hoffmann, 1931 (Scorpiones: Buthidae). Ciencia Nicolaita, 52, 179–189.

QGIS.org. (2021). QGIS Geographic Information System. Open-Source Geospatial Foundation Project. http://qgis.org

Ramírez-Ruiz, J. J., & Bretón-González, M. (2016). Fisiografía y geología. In La Biodiversidad en Colima. Estudio de estado (Eds.) (pp. 25–31). México D.F.: Conabio.

Romero-Gutiérrez, T., Peguero-Sánchez, E., Cevallos, M. A., Batista, C. V. F., Ortiz, E., & Possani L. D. (2017). A deeper examination of Thorellius atrox scorpion venom components with omics technologies. Toxins, 9, 399. https://doi.org/10.3390/toxins9120399

Ruiz-Vega, M. L., Hernández-Canchola, G., & León-Paniagua, L. (2018). Molecular systematics and phylogeography of the endemic Osgood’s deermouse Osgoodomys banderanus (Rodentia: Cricetidae) in the lowlands of western Mexico. Molecular Phylogenetics and Evolution, 127, 867–877. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2018.06.034

Santibáñez-López, C. E., Francke, O. F., & Córdova-Athanasiadis, M. (2011). The genus Diplocentrus Peters (Scorpiones: Diplocentridae) in Morelos, Mexico. Revista Ibérica de Aracnología, 19, 3–3.

Santibáñez-López, C. E., Francke, O. F., & Prendini, L. (2014). Phylogeny of the North American scorpion genus Diplocentrus Peters, 1861 (Scorpiones: Diplocentridae) based on morphology, nuclear and mitochondrial DNA. Arthropod Systematics & Phylogeny, 72, 257–279. https://doi.org/10.3897/asp.72.e31789

Santibáñez-López, C., Francke, O., Ureta, C., & Possani, L. (2015). Scorpions from Mexico: from species diversity to venom complexity. Toxins, 8, 1–18. https://doi.org/10.3390/toxins8010002

Schaffrath, S., & Predel, R. (2014). A simple protocol for venom peptide barcoding in scorpions. EuPA Open Proteomics, 3, 239–245. https://doi.org/10.1016/j.euprot.2014.02.017

Schramm, F. D., Valdez-Mondragón, A., & Prendini, L. (2021). Volcanism and palaeoclimate change drive diversification of the world's largest whip spider (Amblypygi). Molecular Ecology, 30, 2872–2890. https://doi.org/10.1111/mec.15924

Simon, C., Frati, F., Beckenbach, A., Crespi, B., Liu, H., & Flook, P. K. (1994). Evolution, weighting, and phylogenetic utility of mitochondrial gene sequences and a compilation of conserved polymerase chain reaction primers. Annals of the Entomological Society of America, 87, 651–700. https://doi.org/10.1093/aesa/87.6.651

Sissom, W. D. (2000). Family Vaejovidae Thorell, 1876. In V. Fet, W. D. Sissom, G. Lowe, & M. E. Braunwalder (Eds.), Catalog of the scorpions of the World (1758–1998) (pp. 503–553). New York: New York Entomological Society.

Towler, W. I. I., Ponce-Saavedra, J., Gantenbein, B., & Fet, V. (2001). Mitochondrial DNA reveals a divergent phylogeny in tropical Centruroides (Scorpiones: Buthidae) from Mexico. Biogeographica, 77, 157–172.

Valdez-Velázquez, L. L., Olamendi-Portugal, T., Restano-Cassulini, R., Zamudio, F. Z., & Possani, L. D. (2018). Mass fingerprinting and electrophysiological analysis of the venom from the scorpion Centruroides hirsutipalpus (Scorpiones: Buthidae). Journal of Venom Animal Toxins Including Tropical Diseases, 24, 17. https://doi.org/10.1186/s40409-018-0154-y

Valdez-Velázquez, L. L., Quintero-Hernández, V., Romero-Gutiérrez, M. T., Coronas, F. I., & Possani, L. D. (2013). Mass fingerprinting of the venom and transcriptome of venom gland of scorpion Centruroides tecomanus. Plos One, 8, e66486. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0066486

Valdez-Velázquez L. L., Romero-Gutiérrez M. T., Delgado-Enciso, I., Dobrovinskaya, O., Melnikov, V., Quintero-Hernández, V. et al. (2016). Comprehensive analysis of venom from the scorpion Centruroides tecomanus reveals compounds with antimicrobial, cytotoxic, and insecticidal activities. Toxicon, 118, 95-103. https://doi.org/10.1016/j.toxicon.2016.04.046

Williams, S. C. (1980). Scorpions of Baja California, Mexico and adjacent islands. Occasional Papers of the California Academy of Sciences, 135, 1–127.

Williams, S. C. (1986). A new species of Vaejovis from Jalisco, Mexico (Scorpiones: Vaejovidae). Pan-Pacific Entomologist, 62, 355–358.

Descargas

Publicado

2024-09-30

Cómo citar

González-Santillán, E., Laura Leticia, Delgado-Hernández, O., Cid-Uribe, J. I. ., Romero-Gutiérrez, M. T. ., & Possani, L. D. (2024). Una aproximación multigenes para identificar a las especies de alacranes (Arachnida: Scorpiones) de Colima, México, con cometarios sobre la diversidad de sus venenos. Revista Mexicana De Biodiversidad, 95, e955373. https://doi.org/10.22201/ib.20078706e.2024.95.5373

Número

Sección

TAXONOMÍA Y SISTEMÁTICA